Olor

Parásitos y vectores volumen 16, número de artículo: 264 (2023) Citar este artículo

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El olfato juega un papel importante en la selección y evaluación de los sitios de oviposición de los mosquitos. Los compuestos orgánicos volátiles (COV) asociados con posibles sitios de reproducción afectan el comportamiento de los mosquitos grávidos, y los COV de las etapas acuáticas de mosquitos conespecíficos influyen y regulan la oviposición. El propósito de este estudio fue realizar un análisis sistemático de la respuesta conductual de Aedes aegypti grávido al agua condicionada por etapas acuáticas de su misma especie, para identificar los COV bioactivos asociados y determinar cómo las mezclas de estos COV regulan la selección del sitio de oviposición y estimulan la puesta de huevos. .

Utilizando un ensayo de oviposición olfativa de elección múltiple, controlando otras modalidades sensoriales, se evaluaron las respuestas de hembras individuales al agua condicionada con diferentes densidades de etapas acuáticas específicas. Posteriormente, las muestras de agua acondicionada de la densidad más preferida de cada etapa acuática se compararon entre sí utilizando el mismo ensayo de oviposición y se analizaron mediante un análisis de varianza (ANOVA) seguido de una prueba post-hoc de Tukey. Utilizando cromatografía de gases combinada y detección electroantenográfica o espectrometría de masas, se identificaron COV bioactivos de la densidad preferida de cada etapa acuática. Se prepararon mezclas sintéticas en función de las proporciones identificadas de COV bioactivos en las etapas acuáticas y luego se probaron para determinar la elección de oviposición de Ae. aegypti de manera dependiente de la dosis, frente a un control de disolvente, utilizando un ensayo de elección dual. Este conjunto de datos se analizó mediante regresión logística nominal seguida de una comparación de odds ratio.

Gravid Ae. aegypti respondió dependiente del estadio y la densidad al agua acondicionada con huevos, larvas de segundo y cuarto estadio y exuvias de pupas, pero no al agua acondicionada solo con pupas. Los ensayos de opción múltiple demostraron que los mosquitos grávidos preferían ovipositar en agua acondicionada con larvas de cuarto estadio, en lugar de agua acondicionada en otra etapa acuática. Gravid Ae. aegypti fueron atraídos, y generalmente estimulados, para que ovipositaran de una manera dependiente de la dosis en las mezclas de olores sintéticos identificadas individualmente para las diferentes etapas acuáticas.

Los COV intraespecíficos regulan la selección del sitio de oviposición en Ae. aegypti de manera dependiente del estadio y de la densidad. Discutimos la necesidad de realizar más estudios para evaluar las mezclas sintéticas identificadas para modular la oviposición mediada por el olor de Ae. aegypti en condiciones de campo.

Para los mosquitos, la selección del lugar de oviposición es esencial, ya que esta decisión regula directamente el crecimiento, desarrollo y supervivencia de la próxima generación, así como la dinámica poblacional [1,2,3,4,5]. Las etapas acuáticas de los mosquitos tienen un movimiento limitado y, por lo tanto, el destino de la descendencia depende en gran medida de la selección materna de los sitios de oviposición [2, 6, 7]. Mientras buscan sitios de oviposición, los mosquitos grávidos deben buscar y distinguir entre sitios potenciales de oviposición en múltiples escalas espaciales para garantizar la disponibilidad de nutrientes para el desarrollo y la supervivencia de las larvas, y para reducir la competencia y la mortalidad de las crías [2, 8,9,10]. . Para ello, los mosquitos dependen predominantemente de señales olfativas que emanan de posibles sitios de oviposición y sus alrededores [6, 9, 11]. Los emanados de etapas inmaduras conespecíficas asociadas con sitios de reproducción pueden actuar como señales confiables para que las hembras evalúen la calidad de un sitio de oviposición, en términos de hacinamiento y competencia de etapas acuáticas heteroespecíficas y conespecíficas [11]. Una mayor comprensión de las señales que regulan la selección del sitio de oviposición de la misma especie puede conducir al desarrollo de atrayentes específicos de especies y/o géneros para el control de vectores.

La selección del sitio de oviposición por parte de los mosquitos grávidos puede modularse mediante señales asociadas con las etapas acuáticas, de manera dependiente de la especie, la etapa y la densidad [11]. Los mosquitos grávidos generalmente evitan la oviposición en sitios de reproducción en los que el riesgo de competencia heteroespecífica y canibalismo/depredación es alto [12,13,14,15,16,17,18,19]. La forma en que las especies individuales evalúan los sitios de oviposición difiere de acuerdo con los requisitos del sitio de reproducción específicos de cada especie [2, 6, 11, 20]. Por lo tanto, esto depende de la capacidad de las hembras grávidas para evaluar las señales que emanan de distintas etapas acuáticas de la misma especie, ya que proporcionan señales confiables de las condiciones del lugar de reproducción [11, 12, 15, 18, 19]. La limitación de los recursos de nutrientes, regulada, por ejemplo, por la competencia y la naturaleza dinámica de las comunidades microbianas asociadas a los mosquitos, afecta de manera diferencial la elección del sitio de oviposición de una manera dependiente del taxón [5, 6, 19, 21, 22]. Además, la persistencia de los sitios de reproducción individuales afecta a las especies de mosquitos específicamente, a menudo dependiendo de la tolerancia a la sequía de las etapas acuáticas, con señales específicas asociadas a las etapas que brindan información temporal confiable sobre, por ejemplo, sitios efímeros y cíclicamente inundados [2, 6, 21]. Por ejemplo, la fiebre amarilla grávida y los mosquitos tigre asiáticos Aedes aegypti y Aedes albopictus, respectivamente, seleccionan preferentemente sitios de reproducción que contienen o han contenido previamente etapas acuáticas tardías, lo que se cree que indica la disponibilidad de recursos alimentarios larvales [20, 22]. La densidad de las etapas acuáticas de la misma especie en los sitios de reproducción también modula la selección del sitio de oviposición de los mosquitos, ya que el hacinamiento conduce a la competencia, mientras que las bajas densidades de la misma especie aumentan el riesgo de depredación, siendo las densidades óptimas dependientes de la especie [12, 15, 17, 18, 23 ,24,25]. Si bien se ha identificado un número limitado de compuestos orgánicos volátiles (COV) conductualmente activos asociados con etapas acuáticas específicas, existe una necesidad adicional de un análisis ecológico químico interdisciplinario sistemático para identificar señales intraespecíficas que regulan la selección del sitio de oviposición y la puesta de huevos en los mosquitos. 11].

Este estudio tuvo como objetivo explorar la respuesta conductual dependiente del estadio y la densidad del mosquito de la fiebre amarilla Ae. aegypti durante la selección del sitio de oviposición y puesta de huevos, así como identificar los COV bioactivos naturales asociados al agua acondicionada con etapas acuáticas, regulando esta elección. Se evaluaron mezclas sintéticas de estos COV bioactivos por su capacidad para manipular la respuesta de oviposición de Ae grávidas. aegypti. Comprender la oviposición en los mosquitos y los COV bioactivos involucrados ayudará a mejorar los programas existentes de vigilancia y control de vectores al dirigirse a los mosquitos grávidos para reducir las poblaciones de vectores y la carga de transmisión de enfermedades.

Los huevos de Aedes aegypti (Rockefeller), depositados sobre papel de filtro (90 mm de diámetro; Ahlstrom, Munksjö, Finlandia), se colocaron en bandejas de plástico de 3 litros (L: 24,5 × W: 18,5 × H: 7,5 cm; Emballator Lagan AB, Ljungby, Suecia) lleno con 1 litro de agua destilada. Las larvas se alimentaron diariamente con alimento para peces TetraMin® (Tetra GmbH, Melle, Alemania). Las pupas se recogieron en recipientes de 30 ml (Essentra Components, Malmö, Suecia) mantenidos en una jaula BugDorm-1 (L: 30 × W: 30 × H: 30 cm; MegaView Science, Taichung, Taiwán) para la emergencia de los adultos. Los adultos se mantuvieron a 27 ± 1 °C, 65 ± 5% de humedad relativa y en un ciclo de luz-oscuridad de 12:12 h, con acceso ad libitum a una solución de sacarosa al 10%. Para el mantenimiento de las colonias y los experimentos, a los adultos entre 5 y 7 días después de la emergencia (dpe) se les proporcionó sangre de oveja (Håtunalab, Bro, Suecia) durante 2 h utilizando una membrana de colágeno a través de un sistema de alimentación de membrana Hemotek (Hemotek Ltd., Blackburn, Reino Unido). ) a 37°C. Se utilizaron hembras completamente hinchadas en los experimentos de oviposición, cinco días después de la ingestión de sangre (10-12 dpe).

El agua se acondicionó con huevos, larvas de segundo estadio, larvas de cuarto estadio, pupas o carcasas de pupas de Ae. aegypti. Para producir agua acondicionada con huevos (AEC), se utilizan papeles de filtro que contienen c. Se recolectaron 250, 500, 1000 y 2000 huevos y se incubaron a -20 °C durante 30 minutos para evitar la eclosión. Es poco probable que este tratamiento haya dañado el corion o la cubierta exterior del huevo [26] y, por lo tanto, es poco probable que afecte los COV liberados. Luego se colocaron papeles de filtro individuales, con o sin huevos, en bandejas de cría que contenían 1 litro de agua destilada durante 22 ± 2 h. Para obtener agua acondicionada para larvas (LCW), las larvas del primer estadio se transfirieron a bandejas de cría (ver arriba) que contenían una de cuatro densidades (c. 50, 150, 300 y 600 larvas l-1) y se criaron hasta el segundo estadio. o cuarto estadio sin cambiar el agua antes de ensayos posteriores. A lo largo de su desarrollo, cada larva fue alimentada c. 10 mg de alimento para peces TetraMin, con larvas del primero al tercer estadio temprano provistas de 0,6 mg de larva de alimento por día, y las larvas del tercer y cuarto estadio tardío recibieron 2 mg de larva de alimento por día. Como control, se trató agua destilada con cantidades equivalentes de alimento para peces y en las mismas condiciones, tamizándose las partículas de alimento diariamente antes de la siguiente porción de alimento para peces para reflejar el consumo de alimento por parte de las larvas. Para generar el agua acondicionada con pupas y sus exuvias se recolectaron dos grupos de pupas. Las pupas, en densidades de c. 50, 100, 150 y 300 o 6, 12, 24 y 48 se enjuagaron con agua destilada para eliminar cualquier partícula extraña y luego se transfirieron a bandejas de cría que contenían 1 litro de agua destilada. El primer grupo de pupas se mantuvo durante 22 ± 2 h para producir agua acondicionada para pupas (PCW). El segundo grupo de pupas se retuvo hasta que emergieron todos los adultos (3 noches), y solo las exuvias permanecieron en el agua destilada, después de lo cual se obtuvo el agua acondicionada con exuvias (XCW). Como controles, se mantuvo 1 litro de agua destilada sin pupas ni exuvias de pupas durante el mismo período de tiempo y en las mismas condiciones. Luego, el agua acondicionada se filtró a través de una malla de nailon y un papel de filtro doblado (18,5 cm; Whatman International Ltd., Maidstone, Inglaterra) y se usó inmediatamente en ensayos posteriores.

Caracterizar el efecto dependiente de la densidad de los olores que emanan del agua acondicionada con etapas acuáticas sobre la selección del sitio de oviposición y la puesta de huevos por Ae. aegypti, se realizaron ensayos de oviposición de opción múltiple (archivo adicional 1: Fig. S1a). El agua acondicionada (40 ml de prueba o control) se añadió a la sección inferior de un sitio de oviposición artificial que consistía en un vaso de plástico azul (250 ml; Duni, Malmö, Suecia), dentro del cual había un segundo vaso transparente (120 ml; ÖoB , Lund, Suecia), con seis perforaciones de 2,5 mm de diámetro en la parte inferior, se colocó para excluir la entrada de modalidades sensoriales distintas del olfato (archivo adicional 1: Fig. S1b). Se colocó una tercera taza (30 ml), que contenía agua destilada y un papel de filtro, dentro de la segunda taza (archivo adicional 1: Fig. S1b). El papel de filtro sirvió como sustrato de oviposición. En una jaula BugDorm-1 se colocaron sitios de oviposición artificial que contenían agua acondicionada con diferentes densidades de cada etapa acuática y un control de agua destilada. Los tratamientos y el control se designaron aleatoriamente entre los cinco sitios de oviposición artificial dentro de la jaula, un sitio de oviposición artificial en cada esquina y uno en el medio de la jaula (archivo adicional 1: Fig. S1a). Cinco días después de la alimentación con sangre, se liberó un mosquito grávido individual (10–12 dpe) en cada jaula 2 h antes de la escotofase y se le proporcionó acceso ad libitum a un 10% de sacarosa. La ubicación de los dispensadores de sacarosa alternó entre los lados izquierdo y derecho de las jaulas y no tuvo ningún efecto en la elección de la oviposición. Los bioensayos se mantuvieron en condiciones climáticas similares durante 48 h, como se describe anteriormente, después de lo cual se contaron los huevos puestos en cada sitio de oviposición artificial.

Microextracción en fase sólida (SPME) de divinilbenceno/carboxeno/polidimetilsiloxano. Se acondicionaron fibras Supelco StableFlex™ (50/30 µm, 24 ga, 2 cm; Sigma-Aldrich, Estocolmo, Suecia) a 225 °C durante 30 minutos usando un cromatógrafo de gases ( GC; Agilent Technologies 6890, Santa Clara, CA, EE. UU.) antes de las colecciones de espacio de cabeza. El material de vidrio utilizado para las colecciones del espacio de cabeza se limpió y se colocó a 250 °C durante 8 h antes de su uso. Se vertió en botellas de vidrio de 1 litro (VWR, Estocolmo, Suecia) el agua acondicionada en etapa acuática de la misma especie que provocó la mayor respuesta de oviposición en los ensayos de opción múltiple (400 ml) o el agua de control (400 ml). El agua utilizada para estas colecciones de olores se acondicionó para que coincidiera con la del agua acondicionada utilizada en los experimentos de comportamiento. Posteriormente, se disolvió cloruro de sodio (NaCl; ≥ 99%, Sigma-Aldrich) en cada uno para mejorar la emisión de volátiles siguiendo los protocolos modificados de Lindh et al. [27] y Mozūraitis et al. [28]. Se probaron tres concentraciones de NaCl (150, 225 y 255 mg ml-1), a partir de las cuales se determinó que 255 mg ml-1 provocaron la mayor abundancia de COV atrapados en la fibra SPME del agua acondicionada. Luego el agua se incubó a temperatura ambiente durante c. 5 minutos. La PCW se omitió debido a la falta de una respuesta de oviposición dependiente de la densidad (archivo adicional 1: Fig. S2). La fibra SPME limpia se introdujo en un pequeño orificio (1,4 mm de diámetro) perforado en la tapa de polipropileno de la botella de vidrio que contenía las muestras para recolectar el espacio de cabeza durante 17 h.

Respuestas antenales de Ae. aegypti a los COV contenidos dentro del espacio de cabeza recolectado en la fibra SPME de cada una de las aguas acondicionadas en etapa acuática se determinaron mediante análisis combinados de cromatografía de gases (GC), detección de ionización de llama (FID) y detección electroantenográfica (EAD). El GC (Agilent Technologies 6890) estaba equipado con una columna HP-5 (30 m de longitud x 0,25 mm de diámetro interior [id] x 0,25 µm de espesor de película) y un divisor de efluente entre la columna y los detectores. Se utilizó hidrógeno como gas portador a un caudal lineal de 45 cm s-1. Los COV adsorbidos en las fibras SPME se inyectaron en el GC en modo splitless durante 1 min a 225 °C y se desorbieron térmicamente en la entrada. La temperatura del horno de GC se programó desde 50 °C (mantener durante 1 min), y se aumentó a una velocidad de 8 °C min-1 hasta 275 °C (mantener durante 10 min). En el divisor de efluentes del GC, se añadió nitrógeno y el flujo de gas se dividió entre el FID y el EAD en un divisor cruzado de cuatro vías de volumen 1:1 (Gerstel, Mülheim, Alemania). El efluente de GC que se movía hacia el EAD pasó a través de una línea de transferencia Gerstel Olfactory Detector Port (ODP)-2 (Gerstel) que rastreaba la temperatura del horno de GC antes de ser entregado a un tubo de vidrio (10 cm × 8 mm), donde se mezcló. con aire humidificado filtrado con carbón (1,5 l min−1). La preparación antenal se colocó a 0,5 cm de la salida del tubo de vidrio.

Para el análisis EAD, se anestesió en frío a un mosquito hembra antes de montar la cabeza extirpada en un electrodo de referencia, que se insertó a través del agujero. El flagelómero distal cortado de la antena se conectó al electrodo de registro. Ambos electrodos se fabricaron a partir de microcapilares de vidrio extraídos, se llenaron con solución Beadle-Ephrussi Ringer [29] y se colocaron sobre alambres de plata clorados en los portaelectrodos. El electrodo de registro se conectó a un preamplificador (1x), luego a una interfaz de amplificador de corriente continua (CC) de alta impedancia (IDAC-2 Ockenfels Syntech GmbH, Buchenbach, Alemania) y finalmente a una computadora personal (PC) para visualización y almacenamiento. Se realizaron de tres a cinco registros estables para el espacio de cabeza recolectado del agua acondicionada con cada etapa acuática. Los datos se analizaron utilizando el software GC-EAD (v.1.2.3, Ockenfels Syntech GmbH).

Las muestras de SPME de cada una de las aguas acondicionadas en la etapa acuática y los controles correspondientes se inyectaron en un GC combinado (6890, Agilent Technologies) y un espectrómetro de masas (MS, 5975, Agilent Technologies) operados en el modo de ionización electrónica a 70 eV. La unidad GC-MS estaba equipada con el mismo tipo de columna HP-5 capilar de sílice fundida (60 m de longitud x 0,25 mm de diámetro interior x 0,25 µm de espesor de película) que la GC-EAD. Se utilizó helio como gas portador a un caudal lineal de 34 cm s-1. Se utilizó el mismo programa de temperatura para los análisis GC-MS y GC-EAD. Se inyectaron en el GC-MS un total de tres a cinco muestras de SPME, recolectadas del agua acondicionada con cada una de las etapas acuáticas y el control. Todos los COV fisiológicamente activos, que se determinaron mediante análisis GC-EAD, se identificaron mediante tiempos de retención lineales (índice de Kovats) y espectros de masas en comparación con la biblioteca del Instituto Nacional de Estándares y Tecnología (NIST) 17, y posteriormente se confirmaron con estándares auténticos ( Tabla 1). La abundancia relativa de COV bioactivos en cada uno de los extractos se aproximó comparando las áreas de cada cromatograma de iones totales. Luego se usó la abundancia relativa aproximada de cada compuesto para formular las mezclas sintéticas. La composición y proporción, así como la respuesta fisiológica, de los compuestos utilizados en las mezclas sintéticas se confirmaron mediante GC-MS y GC-EAD, respectivamente. La pureza de los compuestos comerciales se confirmó mediante inyección en GC-MS (Tabla 1).

Determinar la preferencia de comportamiento de Ae. aegypti a las mezclas sintéticas identificadas a partir del agua acondicionada con las diferentes etapas acuáticas conespecíficas, se realizó un análisis dosis dependiente en un ensayo de oviposición de doble elección. Los sitios de oviposición artificial, que contenían el tratamiento o el control, se colocaron en esquinas opuestas de una jaula BugDorm-1, c. 8 cm de cada pared de la jaula. Cada dilución de una mezcla sintética individual (6 ml) se probó frente a un control de disolvente (6 ml de hexano). Tanto la mezcla como el control se administraron desde dispensadores de mecha [30], construidos con un vial de 12 ml (Genetec, Estocolmo, Suecia) con una tapa perforada (orificio de 2 mm de diámetro) y una mecha. La mecha estaba hecha de tubo de teflón (75 mm de largo x 1,68 mm de diámetro interior x 0,30 mm de espesor de pared), con un trozo de hilo de algodón sin blanquear insertado [30]. Los dispensadores de mecha permitieron controlar la tasa de liberación y la proporción de COV en la mezcla durante el bioensayo [30]. Luego se colocó cada dispensador de mecha en una botella de lavado de vidrio (VWR) de 250 ml. Se pasó aire filtrado con carbón a través de las botellas de lavado de vidrio, a través de un tubo de teflón (6 mm de diámetro exterior [od]), usando una bomba de aire (modelo V-20; Guangdong Hailea Group Co., Ltd., Guangdong, China), hacia dos caudalímetros de 12 canales (Kytola Instruments, Muurame, Finlandia), en los que el caudal se ajustó a 0,1 l min-1. Los tubos de teflón conectaron los medidores de flujo a los sitios de oviposición artificial (archivo adicional 1: Fig. S3) [31]. Ae. individual 5 días después de la alimentación con sangre. aegypti se introdujeron en cada una de las 12 jaulas BugDorm-1 que contenían los sitios de oviposición artificiales, 2 h antes de la escotofase. A las hembras se les ofreció acceso ad libitum a sacarosa al 10% durante el bioensayo (19 ± 1 h). Posteriormente se contó el número de huevos puestos en el tratamiento y el control y se calcularon índices de elección de oviposición: C/(C + T) y T/(T + C), donde C es el número de huevos puestos en el control. y T es el número de huevos puestos en el tratamiento. Los ensayos de doble elección con dispensadores de mecha llenos de solvente en ambos lados determinaron que no había sesgo posicional en la elección de la puesta de huevos de los mosquitos grávidos (archivo adicional 1: Fig. S4) [31]. Se realizaron tres o cuatro réplicas, cada una con 12 mosquitos.

Se realizó la prueba de Shapiro-Wilk para comprobar la distribución normal de los huevos puestos por cada hembra, lo que determinó que todos los conjuntos de datos no cumplían el supuesto de normalidad (JMP Pro versión 16, SAS Institute Inc., Cary, Carolina del Norte, 1989-2021). . Los conjuntos de datos para los ensayos de opción múltiple en diferentes densidades de cada etapa acuática, y en las densidades más preferidas de una etapa acuática conespecífica, se compararon utilizando el número total promedio de huevos puestos por hembra mediante análisis de varianza (ANOVA) seguido de un Prueba post-hoc de Tukey. Para los ensayos de opción múltiple, los sitios de oviposición artificial se rotaron a través de cada una de las cinco posiciones, para minimizar cualquier sesgo de ubicación. Después de los experimentos ECW y XCW, los datos se analizaron utilizando un modelo lineal general (JMP Pro versión 16), determinando que no había sesgo posicional en la respuesta de puesta de huevos de Ae grávida. aegypti a estos tratamientos, ECW (χ2 = 12,84, gl = 8, P = 0,12) y XCW (χ2 = 9,71, gl = 8, P = 0,29). Para los ensayos de elección dual, se utilizó una regresión logística binaria seguida de una comparación de odds ratio para probar la preferencia del sitio de oviposición, mientras que se utilizó un ANOVA seguido de una prueba post-hoc de Tukey para evaluar la estimulación de los huevos en respuesta tanto a los tratamientos como a los controles ( JMP Pro versión 16). La respuesta de puesta de huevos fue la variable dependiente determinada por el número de hembras grávidas en el bioensayo de oviposición, y la dosis fue el efecto fijo independiente.

Evaluar el efecto del agua acondicionada con diferentes densidades de estadios acuáticos de Ae. aegypti sobre la respuesta conductual de los mosquitos grávidos, se realizaron una serie de ensayos de oviposición de opción múltiple (Fig. 1a-d; archivo adicional 1: Figs. S1 y S2). Los mosquitos grávidos demostraron una respuesta general dependiente de la densidad al agua acondicionada con cada etapa acuática en comparación con el control, según lo evaluado mediante un ANOVA seguido de una prueba post-hoc de Tukey, para ECW (F = 2,72, P = 0,029); LCW de segundo estadio (F = 3,89, P = 0,0042); LCW de cuarto estadio (F = 2,90, P = 0,021); y XCW (F = 2,76, P = 0,027); pero no para PCW (F = 0,61, P = 0,66; Fig. 1a – d; archivo adicional 1: Fig. S2). En todos los experimentos, los mosquitos grávidos demostraron preferencia por el agua acondicionada que contenía una densidad intermedia de las etapas acuáticas (Fig. 1a-d), con la excepción de PCW, para la cual no hubo preferencia por ninguna densidad (archivo adicional 1: Figura S2). Cuando a los mosquitos grávidos se les dio la opción de elegir la densidad preferida de ECW, LCW de segundo y cuarto estadio, PCW y XCW en un ensayo de oviposición de opción múltiple posterior, los mosquitos grávidos individuales prefirieron poner significativamente más huevos en agua acondicionada con larvas de cuarto estadio (F = 7,46, P <0,0001; Fig. 2).

Respuestas fisiológicas y de comportamiento de Aedes aegypti grávidos a los volátiles que emanan del agua condicionada por etapas de su misma especie. El número de huevos que ponen las hembras de los mosquitos en respuesta al agua condicionada con diferentes densidades de huevos a, b larvas de segundo estadio, c larvas de cuarto estadio y d exuvias de pupa. Las diferentes letras minúsculas indican diferencias significativas (P <0,05), según lo determinado por un ANOVA seguido de una prueba post-hoc de Tukey. Las barras de error representan el error estándar de la media. En e – h, los análisis combinados de cromatografía de gases, detección de ionización de llama y detección electroantenográfica (EAD) demuestran respuestas antenales de Ae. aegypti (mV) en respuesta a compuestos orgánicos volátiles bioactivos en el espacio de cabeza de agua acondicionada inmadura de la misma especie que eluyen con el tiempo (min) del cromatógrafo de gases y son detectados por el detector de ionización de llama (FID). Los asteriscos en las trazas de EAD representan compuestos que también estaban presentes en el espacio de cabeza de SPME de control.

Aedes aegypti elige ovipositar en respuesta a los volátiles del agua condicionada en el último estadio. Las diferentes letras minúsculas denotan diferencias significativas (P <0,05), según lo determinado por ANOVA seguido de una prueba post-hoc de Tukey. Las barras de error representan el error estándar de la media.

Si bien los análisis combinados de GC-EAD y GC-MS identificaron nueve COV bioactivos asociados con los extractos de AEC, solo cuatro (2,4-dimetilhept-1-eno, 2,6-dimetil-7-octen-2-ol, alcanfor y decanal ) estuvieron presentes en este tratamiento y no en el control y, por lo tanto, se consideran compuestos asociados a los huevos (Fig. 1e). De manera similar, de los seis y 11 COV bioactivos del LCW de segundo y cuarto estadio, cinco (4-cianociclohexeno, (E)-2-octenal, nonanal, decanal y 4-(2-metilbutan-2-il)fenol) y ocho (2,4-dimetilhept-1-eno, (E)-2-heptanal, nonanal, alcanfor, (E)-2-nonenal, (E)-2-decenal y 4-(2-metilbutan-2- il)fenol y un alcano C12 ramificado no identificado) se encontraron en estos tratamientos y no en sus controles (Fig. 1f, g). De las muestras de XCW, nueve COV provocaron una respuesta de las antenas, tres de los cuales (4-cianociclohexeno, 2,6-dimetil-7-octen-2-ol y nonanal) estaban presentes en este tratamiento y no en el control asociado ( Figura 1h). Mientras que el n-heneicosano, un supuesto componente de feromona de oviposición previamente identificado en Ae. aegypti [32, 33] se buscó específicamente en cada una de las colecciones de SPME, no se identificó ninguna en el análisis GC-MS.

Evaluar si las mezclas de olores sintéticos, diseñadas en base a los COV bioactivos identificados como asociados con las etapas acuáticas de Ae. aegypti, provocan atracción y estimulación de la oviposición, estos se evaluaron en un ensayo de elección dual y se compararon con un control de solvente (hexano) (archivo adicional 1: Fig. S3). Las mezclas sintéticas se prepararon para imitar la proporción identificada de COV bioactivos: huevos (2,4-dimetilhept-1-eno: 2,6-dimetil-7-octen-2-ol: alcanfor: decanal, 6:1:17: 1); segundo estadio (4-cianociclohexeno: (E)-2-octenal: nonanal: decanal: 4-(2-metilbutan-2-il)fenol, 1:7:9:5:17); cuarto estadio (2,4-dimetilhept-1-eno: (E)-2-heptanal: nonanal: alcanfor: (E)-2-nonenal: (E)-2-decenal: 4-(2-metilbutan-2- il)fenol, 11:9:3:48:1:9:20); y pupal exuviae (4-cianociclohexeno: 2,6-dimetil-7-octen-2-ol: nonanal, 1:6:4), respectivamente. Las cuatro mezclas se diluyeron en hexano y se analizaron en diferentes dosis frente a un control de disolvente (hexano) (Fig. 3a-d). Gravid Ae. aegypti fueron atraídos por los ovipositos de una manera dependiente de la dosis en respuesta a cada una de las cuatro mezclas sintéticas: huevos (χ2 = 12,09, gl = 3, P = 0,0071); segundos estadios (χ2 = 15,22, gl = 3, P = 0,0016); cuarto estadio (χ2 = 6,79, gl = 3, P = 0,079); y exuvias de pupa (χ2 = 11.11, df = 3, P = 0.011) (Fig. 3a-d). Además, las mezclas sintéticas estimularon significativamente las especies grávidas de Ae. aegypti para poner huevos de forma dependiente de la dosis, excepto en respuesta a la del segundo estadio: huevos (F = 3,39, P = 0,020); segundo estadio (F = 1,22, P = 0,30); cuarto estadio (F = 4,90, P = 0,0030); y pupas exuviae (F = 3.13, P = 0.027) (Fig. 3e – h). Si bien se puso una mayor cantidad general de huevos en respuesta a las mezclas de olores sintéticos según los VOC identificados asociados con los huevos y el LCW de cuarto estadio (Fig. 3e, g), los huevos se pusieron de manera diferencial, y los puestos se pusieron en respuesta a la la mezcla de olor a base de huevo se coloca predominantemente en el sitio de tratamiento, y las que se colocan en respuesta a la mezcla de olor a base de cuarto estadio se colocan predominantemente en el sitio de control (Fig. 3e, g).

Las mezclas de olores sintéticos de agua acondicionada en etapas acuáticas regulan la elección de la oviposición y la puesta de huevos en Aedes aegypti. La elección de oviposición dependiente de la dosis por parte de mosquitos grávidos a mezclas de olores sintéticos individuales se identificó como asociada con agua acondicionada con a huevos, b larvas de segundo estadio, c larvas de cuarto estadio y d exuvias de pupa, en comparación con un control de solvente (hexano). Los asteriscos indican diferencias significativas (P <0,05), según lo determinado por un análisis de regresión logística general nominal seguido de una comparación de odds ratio. Gravid Ae. aegypti fueron estimulados diferencialmente para poner huevos en respuesta a estos tratamientos (e – h). Las diferentes letras minúsculas representan diferencias significativas (P <0,05), según lo determinado por un ANOVA seguido de una prueba post-hoc de Tukey. Las barras de error representan el error estándar de la media. El tamaño de la muestra es mayor que 30 para todas las comparaciones.

Los volátiles asociados con etapas acuáticas específicas atraen diferencialmente a los mosquitos a los sitios de oviposición y estimulan la puesta de huevos [este estudio, 11, 12, 15, 17, 18, 20, 24, 34-40]. En este estudio, la grávida Ae. aegypti se sintieron atraídos preferentemente por los ovipositos en respuesta a los COV que emanaban del agua acondicionada con larvas en etapa tardía [11, 20, 22], lo que probablemente indica un sitio de reproducción productivo y una competencia reducida por los recursos entre las larvas y las larvas existentes, que pronto se convertirán en pupas. la nueva generación [6, 20, 41, 42]. Además, la densidad de las etapas acuáticas de la misma especie afectó la elección del sitio de oviposición, ya que los mosquitos grávidos pusieron menos huevos, e incluso evitaron la oviposición, en los sitios tratados cuando los olores de estos sitios indicaban altas densidades de competidores de la misma especie [este estudio, 12, 15, 17, 18, 24, 25, 41, 43]. Tanto la etapa acuática como la tasa de liberación de olores afectaron significativamente la forma en que se estimuló a las hembras para que ovipositaran en los sitios tratados o controlados. Nuestros hallazgos indican que los mosquitos grávidos dependen de la detección de mezclas de COV específicas de etapas acuáticas para la identificación y discriminación entre posibles sitios de oviposición para proporcionar una señal confiable de la idoneidad de un posible sitio de reproducción para sus crías [24, 39]. Esta preferencia diferencial por una etapa acuática específica de su misma especie y sus volátiles puede tener un efecto directo en la dinámica poblacional de Ae. aegypti, y proporcionan una ruta potencial para manipular el comportamiento del vector.

La presencia de etapas acuáticas conespecíficas en un sitio de reproducción, actualmente o en el pasado reciente, influye y media en la selección del sitio de oviposición y la decisión de poner huevos de los mosquitos grávidos [este estudio, 11, 12, 15, 17, 18, 20, 24 , 34–40, 44]. Las respuestas de comportamiento de los mosquitos grávidos a estos sitios son específicas de cada especie y taxón [34, 36, 38, 41, 44]. Por ejemplo, Ae. aegypti preferentemente oviposita en agua acondicionada con larvas en etapa tardía [este estudio, 20], mientras que Anopheles coluzzii preferentemente pone huevos en sitios de reproducción que contienen larvas de primer estadio [15]. Esto indica que el perfil de olor de los sitios de reproducción cambia dependiendo de la etapa de desarrollo de sus congéneres, como se demuestra en este estudio para Ae. aegypti, y el de Schoelitsz et al. [39] para An. coluzii.

El fundamento ecológico de las estrategias observadas en mosquitos grávidos específicos de cada taxón para utilizar señales de etapas acuáticas específicas de su misma especie como indicadores de la idoneidad de un sitio potencial de reproducción para sus crías se basa en diferencias relacionadas con las especies en la capacidad de sus crías para resistir el Cambio de las condiciones bióticas (p. ej., recursos alimentarios, competencia) y abióticas (p. ej., disponibilidad de agua, oxígeno disuelto, salinidad) en los sitios de reproducción [2, 5, 19, 20, 34, 36, 38, 41, 44,45,46 ]. Aedes aegypti selecciona sitios de reproducción que contienen larvas en etapa tardía para la oviposición, lo que al principio puede parecer contrario a la intuición, ya que cuando las larvas alcanzan el cuarto estadio existe el riesgo de que hayan consumido la mayor parte de los recursos en el entorno local restringido y puede competir con las larvas recién nacidas por los recursos limitados que contiene [20, 47]. Sin embargo, las larvas en etapa tardía pronto pasarán a la etapa de pupa que no se alimenta, lo que reduce el riesgo de competencia conespecífica con las larvas recién nacidas, lo que refleja la preferencia de oviposición de Ae. aegypti en condiciones naturales y de laboratorio [este estudio, 20]. La falta de atracción de los mosquitos grávidos hacia el agua acondicionada asociada con la etapa de pupa, ya que las pupas no producen las señales volátiles que atraen a las hembras grávidas [este estudio], refleja la incapacidad de las pupas para excretar y, por lo tanto, afectar la microbiota. y ácido úrico en el medio ambiente [48, 49]. Por otro lado, al emerger el adulto, el meconio alojado dentro de la pupa se ingiere, liberando la microbiota intestinal y otros desechos a base de urato en el sitio de reproducción [49]. Además, los contenedores de reproducción infestados suelen contener cohortes únicas de estadios acuáticos que se desarrollan en sincronía [50], lo que demuestra que los mosquitos grávidos sólo recolonizan los sitios de reproducción en presencia de huevos de su misma especie, en los que se estimula a los mosquitos grávidos para que pongan nidadas de huevos más grandes, o en presencia de huevos acuáticos tardíos. etapas [este estudio, 20], para reducir aún más la competencia por su descendencia. Efectos indirectos relacionados con el desarrollo de los estadios acuáticos de Ae. aegypti también puede contribuir a la preferencia del sitio de oviposición. Los sitios de reproducción que muestran signos de altos niveles de crecimiento microbiano, específicamente microbios inoculados durante la oviposición [51,52,53,54], y detritos asociados [55,56,57] que se han acumulado durante el desarrollo larvario de la misma especie, proporcionan un hábitat larvario rico y abundante. fuente de alimento, lo que reduce la competencia potencial entre las larvas establecidas y las recién nacidas [58]. Los mosquitos grávidos que ovipositan en aguas temporales, como Ae. aegypti, también puede utilizar indirectamente factores abióticos para evaluar posibles sitios de oviposición, ya que el canibalismo aumenta con el creciente número de interacciones entre etapas a medida que aumenta la densidad debido a la limitación espacial, en lugar de debido a la restricción alimentaria [14, 59].

Los mosquitos grávidos responden de una manera dependiente de la densidad al agua que contiene, o ha contenido, etapas acuáticas específicas [este estudio, 12, 15, 17, 18, 24, 60]. En nuestro estudio, Ae. aegypti puso menos huevos en respuesta al agua acondicionada con altas densidades de huevos, larvas y exuvias de pupas de la misma especie, lo que respalda la hipótesis de que poner la mayoría de los huevos en agua con bajas densidades de etapas acuáticas de la misma especie mejorará el crecimiento, el desarrollo y la probabilidad de supervivencia de la progenie. , como resultado de una competencia reducida [23, 25, 61]. Por el contrario, las altas densidades de larvas generan competencia por los recursos alimentarios, lo que afecta la tasa de eclosión y el desarrollo larvario, así como el tamaño de los adultos y la tasa de supervivencia [23, 25, 61, 62]. Mientras que en otras especies de mosquitos, las larvas que están superpobladas y/o muertas de hambre emiten COV disuasorios, que afectan negativamente la respuesta conductual de oviposición [15, 24, 43], dichos COV aún no se han demostrado para Ae. aegypti. Juntos, estos factores relacionados con la densidad afectan la aptitud de los mosquitos grávidos, lo que a su vez afecta la capacidad vectorial [61, 63,64,65]. La evaluación de los factores asociados con el estadio y la densidad de sus congéneres inmaduros por parte de los mosquitos grávidos puede atribuirse en gran parte a la calidad y cantidad de los COV que emanan de los posibles lugares de reproducción.

Los datos disponibles indican que los taxones de mosquitos utilizan distintas mezclas de COV para mediar en la selección del sitio de oviposición y el comportamiento de puesta de huevos de una manera dependiente de la especie [este estudio, 11, 31]. Mientras que los mosquitos responden principalmente a los COV específicos de cada especie, las hembras grávidas utilizan COV característicos de los sitios de reproducción, en particular aldehídos, monoterpenos y ácidos grasos y ésteres de cadena lineal seleccionados, que se detectan comúnmente en todos los taxones de mosquitos [este estudio, 11 y referencias allí, 34, 35, 66–68]. Los aldehídos de cadena lineal [(E)-2-heptanal, (E)-2-octenal, nonanal, (E)-2-nonenal, decanal, (E)-2-decenal] y monoterpenos (2,6-dimetil -7-octen-2-ol, alcanfor) identificados en este estudio se ha demostrado previamente que son emitidos por múltiples recursos utilizados por los mosquitos para localizar el néctar floral [69,70,71], el huésped [71, 72] y las fuentes del sitio de oviposición. [11, 73], lo que refleja parsimonia química, lo que sugiere que los mosquitos están bajo una fuerte presión adaptativa para utilizar los mismos COV como señales para identificar diversos recursos [74]. Además, estos y otros COV parsimoniosos, detectados y utilizados por mosquitos grávidos para localizar sitios de oviposición dependientes de especies [6, 11], emanan de diversos recursos, incluidas etapas conespecíficas [11], recursos alimentarios [6, 75, 76], vegetación fermentadora [77] y vegetación viva asociada con sitios de reproducción [78,79,80,81]. Por ejemplo, se han identificado nonanal, decanal y alcanfor en varias de las etapas de desarrollo específicas de Ae. aegypti [este estudio, 45], sino también de infusiones de vegetación y polen de pasto utilizado por las larvas de Culex quinquefasciatus y Anopheles arabiensis como fuente de alimento, respectivamente [75,76,77, 82]. Además, se ha informado de (E)-2-decenal en las heces de pollo, que atrae a los mosquitos Culex a sus sitios de oviposición preferidos [73, 83]. Además, los ácidos grasos de cadena lineal y los ésteres asociados con las etapas acuáticas de los mosquitos parecen detectarse en las culicinas y desempeñan un papel en la selección del sitio de oviposición [34, 35, 66,67,68, 84]. Si bien se han identificado previamente varios ácidos grasos y ésteres de cadena lineal en las etapas acuáticas específicas de Ae. aegypti, no se identificó ninguno en este estudio. Además, el supuesto componente de feromona larval, n-heneicosano [32, 33], no se identificó en el agua acondicionada para las larvas en este estudio, posiblemente debido a la naturaleza mayoritariamente insoluble de los alcanos en el agua. Los otros compuestos identificados en este estudio son estructuralmente diversos y no se han asociado previamente con sitios de oviposición. La evidencia sugiere firmemente que la Ae. aegypti no detecta estos COV individualmente, sino como mezclas o códigos químicos, que les permiten discriminar entre sitios potenciales para poner sus huevos.

Los análisis químicos y electrofisiológicos combinados de los extractos de agua acondicionados de etapas específicas demostraron mezclas de VOC parcialmente superpuestas, pero distintas, que proporcionan la base para Ae grávida. aegypti para discriminar y seleccionar entre posibles sitios de reproducción. En estudios anteriores, los COV individuales, identificados a partir de análisis químicos de los sitios de reproducción, se probaron en ensayos de comportamiento sin experimentos previos que respaldaran su actividad fisiológica. Aquí, presentamos un flujo de trabajo que demuestra la importancia de la codificación combinatoria de COV por parte de mosquitos para la selección del sitio de oviposición. Esta estrategia de codificación no se limita a la señalización específica, sino que también se ha demostrado en An. arabiensis en relación con la selección del sitio de oviposición entre recursos vegetativos [75, 76, 79, 85]. Una mayor comprensión de los códigos químicos que subyacen a la selección del sitio de oviposición puede conducir al desarrollo de nuevos señuelos olorosos utilizados para el control y la vigilancia de vectores [11, 73].

Gravid Ae. aegypti utiliza señales conespecíficas dependientes del estadio y de la densidad para identificar posibles sitios de oviposición. El perfil volátil de los sitios de oviposición condicionados con etapas acuáticas específicas cambia a lo largo del desarrollo, en términos de la calidad de los COV emitidos, lo que proporciona a los mosquitos grávidos un medio para discriminar entre los sitios de oviposición, así como señales para la estimulación de los huevos. Las mezclas de olores sintéticos específicas de la etapa identificadas que regulan la selección del sitio de oviposición en Ae. aegypti pueden ser buenos candidatos para el desarrollo de señuelos que se utilizarán en programas integrados de control de vectores. Las investigaciones futuras optimizarán y formularán señuelos sintéticos y posteriormente investigarán la combinación de mezclas seleccionadas con, por ejemplo, las trampas para mosquitos In2Care [86], para evaluar si mejorarán la eficacia de los dispositivos de control de mosquitos que atraen y matan.

Todos los datos generados o analizados durante este estudio se incluyen en este artículo publicado y sus archivos de información complementarios.

Detección electroantenográfica

Agua acondicionada para huevos

Detector de ionización de llama

Cromatografía de gases-espectrofotometría de masas

Agua acondicionada para larvas.

Agua acondicionada para pupas

Microextracción en fase sólida

Compuestos orgánicos volátiles

Agua acondicionada con exuviae

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Financiamiento de acceso abierto proporcionado por la Universidad Sueca de Ciencias Agrícolas. Este trabajo de proyecto fue financiado por el Departamento de Biología de Protección Vegetal de la Universidad Sueca de Ciencias Agrícolas, SLU. El financiador no ha tenido ningún papel en el diseño del estudio y la recopilación, análisis e interpretación de los datos, ni en la redacción del manuscrito.

Grupo de vectores de enfermedades, Departamento de Biología de Protección Vegetal, Universidad Sueca de Ciencias Agrícolas, Box 190, 234 22, Lomma, Suecia

Zaid Khan, Björn Bohman, Rickard Ignell y Sharon Rose Hill

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ZK, RI, BB y SRH contribuyeron a la concepción y diseño del estudio. BB contribuyó a los análisis químicos. ZK realizó los experimentos, realizó análisis de datos y escribió el borrador original del manuscrito. RI y SRH revisaron críticamente el manuscrito. RI obtuvo financiación de la Universidad Sueca de Ciencias Agrícolas (SLU). Todos los autores leyeron y aprobaron el manuscrito final.

Correspondencia a Sharon Rose Hill.

No aplica.

No aplica.

Los autores declaran que no tienen intereses en competencia.

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Ensayo de opción múltiple utilizado para evaluar la preferencia de oviposición de Aedes aegypti frente al agua de la etapa acuática condicionada por la misma especie. a. La colocación de los sitios de oviposición artificiales (copas triples) dentro de una jaula BugDorm-1. b. La construcción de las copas triples, que permite que las señales olfativas, pero ningún otro estímulo sensorial, perfundan el ensayo. Figura S2. Selección del sitio de oviposición por parte de Aedes aegypti grávido en respuesta al agua acondicionada para pupas. Las letras minúsculas no indican diferencias significativas (P > 0,05), según lo determinado por un ANOVA seguido de una prueba post-hoc de Tukey. Las barras de errores representan el error estándar de la media. Figura S3. Ensayo de oviposición de doble elección utilizado para evaluar la elección y la puesta de huevos de Aedes aegypti en mezclas sintéticas. Figura S4. Elección de la oviposición de Aedes aegypti grávidos a controles de disolvente (hexano) en un ensayo de doble elección. Gravid Ae. aegypti no demostró preferencia de comportamiento por ninguno de los lados del ensayo de oviposición (ANOVA seguido de una prueba post-hoc de Tukey). Las barras de error representan el error estándar de la media.

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Reimpresiones y permisos

Khan, Z., Bohman, B., Ignell, R. et al. La selección del sitio de oviposición mediada por el olor en Aedes aegypti depende del estado acuático y la densidad. Vectores de parásitos 16, 264 (2023). https://doi.org/10.1186/s13071-023-05867-1

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Recibido: 12 de mayo de 2023

Aceptado: 04 de julio de 2023

Publicado: 04 de agosto de 2023

DOI: https://doi.org/10.1186/s13071-023-05867-1

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